Икону написали для Троицкого собора монастыря, основанного Сергием Радонежским, — по преданию, по заказу его преемника игумена Никона. Точной даты нет: исследователи спорят между 1411 годом и серединой 1420-х, и официальная датировка до сих пор даёт оба варианта.

Веками «Троицу» поновляли и записывали, а под окладом её почти не было видно. Авторский красочный слой открыли только в XX веке: расчистку начали в 1904–1905 годах, продолжили после 1918-го. В 1929 году икону передали в Третьяковскую галерею, где она стала одним из главных экспонатов древнерусского зала.

В 2023 году «Троицу» передали Русской православной церкви, и сейчас она снова находится в Троицком соборе лавры — там, для чего и была написана.