Кто именно её заказал, неясно. Известно, что в 1538 году картину приобрёл Гвидобальдо делла Ровере, наследник герцога Урбинского, — возможно, она была связана с его браком, заключённым несколькими годами ранее. Сама «Венера» в названии появилась позже: в переписке Гвидобальдо речь идёт просто о «нагой женщине».

В 1633 году картина вместе с наследством Виттории делла Ровере перешла к Медичи, а в 1736 году её перенесли в Уффици. Через три века Мане построил на её композиции свою «Олимпию».